В двух залах первого этажа экспозиции рассказывается о далеком прошлом Владимирщины. Центральное место здесь занимают археологические находки. Многие из них датируются временем правления князей Андрея Боголюбского и Всеволода Большое Гнездо, когда Владимиро-Суздальская земля достигла пика своего политического могущества и максимального хозяйственного и культурного развития. Тут можно увидеть и разнообразные бытовые вещи, и предметы христианского культа, и даже фрагменты резного декора памятников белокаменного зодчества. Нельзя обойти вниманием и макет древнерусского Владимира, показывающий облик города непосредственно перед нашествием монгольских завоевателей. Штурм и разрушение Владимира ордами Батыя в феврале 1238 года нанесли непоправимый урон. Невольными свидетелями этих трагических событий являются представленные в экспозиции находки археологов – например, богатый клад из городской усадьбы священнослужителя.

На втором этаже экспозиции раскрывается история Владимирского края в контексте общероссийской истории XVII – начала XX века. Первый из залов посвящен «бунташному» XVII столетию, в том числе участию городов Владимирской земли в событиях Смутного времени; в другом, самом просторном зале, показано развитие Владимирщины в составе Российской империи; наконец, в третьем зале представлены традиционные ремесла и образцы продукции промышленных предприятий дореволюционной Владимирской губернии. В каждом из трех залов также повествуется о знаменитых уроженцах и деятелях Владимирского края, которые оставили заметный след в истории региона и России в целом. Среди них князь Дмитрий Пожарский, адмирал Михаил Лазарев, граф Михаил Сперанский и многие другие.